Resumen: Cruces geneticos entre razas de Heliconius erato que difieren en el olor de las glandulas abdominales femeninas muestran que el olor se origina en el macho y es transferido a la hembra en el apareamiento. Observaciones conductuales bien marcadas sugieren que el olor es un antiafrodisiaco que ayuda a reforzar la monogamia entre hembras.
Los insectos machos tienen envueltos una variedad de mecanismos los cuales funcionan para prevenir o inhibir copulas adicionales con hembras que se han apareado anteriormente. Esto incluye la produccion de una proteinacea tampon o "sphragus" por algunas mariposas machos (1) y la inyeccion de sustancias glandulares accesorias masculinas , las cuales presumiblemente unen partes del sistema nervioso femenino y de ese modo induce a la conducta monogama en hembras de ciertas moscas, mosquitos (2) y polillas (3). Escarabajos machosTenebrio tambien usan metodos quimicos para reforzar la monogamia, pero por medio de una feromona antiafrodisiaca, transferida a las hembras en el apareamiento, la cual repele otros machos (4).
Reporto observaciones y experimentos los cuales indican que machos de mariposas neotropicales Heliconius erato, como machos de Tenebrio molitor transfieren a las hembras feromonas antiafrodisiacos en el apareamiento. No tengo conocido que otros lepidopteros hagan eso. Como Tenebrio, Heliconius erato aparentemente posee estructuras desarrolladas especificamente para la transferencia (ambos sexos) y diseminacion (solamente hembras) de la feromona.
Es bien conocido que la hembra de Heliconius erato cuando es manipulada, produce un olor fuerte que es parecido a la fenil-carbilamina o hamamelis. El olor esta presente en hembras apareadas, pero no en las virgenes y es detectada raramente en machos posiblemente por que es retenido internamente y no desplegado. Se emana de 2 estructuras conocidas como "clavos de olor" las cuales son adyacentes a las glandulas abdominales expeledoras de las hembras (5). El olor ha sido diferentemente atribuido a las funciones de defensa como a las de cortejo, con pocas evidencias para ello (5). La evidencia que el olor de hembras de Heliconius erato despues de la copula es de origen masculino fue obtenida luego. Cuatro razas de mariposas (Heliconius erato adanus, Trinidad; H. e. petiveranus, Mexico; H. e. phyllis, Brazil; y H. e. chestertonii, Colombia) fueron mantenidas en insectarios tropicales bajo condiciones seminaturales. El olor de la raza colombiana H. e. chestertonii, despues del apareamiento es altamente distintivo, siendo mucho mas fragancioso que en alguna otra raza probada. Durante marzo 1972, machos de H. e. chestertonii fueron introducidos dentro de un insectario conteniendo H. e. adanus e, igualmente, machos adanus, fueron introducidos en el insectario de chestertonii. Apareamientos interraciales (Fig. 1A) fueron obtenidos rapidamente (6) y el olor de las hembras apareadas fueron registradas. Todas las hembras chestertonii (N=3) apareadas con machos adanus produjeron el olor caracteristico de muchas razas de erato incluyendo adanus (5); todas las hembras adanus (N=4) apareadas con machos chestertonii produjeron la fragancia distintiva de chestertonii. Asi, en los 7 apareamientos, el olor de las hembras apareadas fue determinada por la raza de los machos con las que tuvieron cruces.
Cientos de hibridos de la primera generacion fueron obtenidos, todos de un patron de color fenotipico intermedio. Tres hembras (adamus, N=1; F1 hibrido, N=2) cruzada con machos hibridos F1 tuvieron un olor intermedio (7). Reciprocamente, una hembra hibrida retrocruzada con un macho adanus tuvo el tipico olor de adanus.
La evidencia para la funcion antiafrodisiaca de el olor es mas anecdotica pero altamente sugestiva. Machos de H. erato esperando sobre pupas femenina (Fig 1 b) son normalmente abstraidos en estimulos visual y tactil. En numerosas ocasiones en el insectario, he asaltado violentamente a grupos de machos sin lograr que alguno vuele. Aun cuando brinde el abdomen de una hembra apareada de H. erato dentro de pocos centimetros de grupos de machos, los machos siempre enpezaban a agitarse moviendo rapidamente las antenas y palpos, y generalmente se dispersaban en cuestion de segundos. Por ratos he observado que el contacto entre glandulas abdominales femeninas y antenas masculinas es requerido para desalojar al macho mas persistente de la pupa, la cualidad repulsiva de la hembra apareada luce cierta. He observado machos de otras especies de apareamiento pupal, H. charitonia y, proceden de la misma manera. Esas respuestas de "espera pupal" de los machos no son consistentes con las conclusiones de Crame sobre la base de sus observaciones de machos cortejando hembras apareadas maduras, en que el "olor no tiene efecto aparente sobre el cortejo masculino" (5, 8).
Dado que el olor del "clavo de olor" es transferido de macho a la hembra en el apareamiento y que el olor de hembras apareadas permanece por semanas (5) y aun meses (9)es como que(i) una gran cantidad de la sustancia o sus precursores son transferidos en el apareamiento y (ii) estructuras especiales estan envuelta en la transferencia y almacenaje.
Mientras que los organos de almacenamiento no sean conocidos, la glandula abdominal amarilla femenina es un candidato posible . De hecho, esta glandula se agranda y el color se identifica despues del apareamiento, indicando que esta pudo ser llenada durante la copula. Ademas, en el primer estudio de Eltringham (10) de la estructura de las glandulas abdominales de Heliconius provee la probable respuesta a como ocurre la transferencia. Dentro del clasper masculino Eltringham encontro y describio una bolsa alienada con glandulas. Parece que el "clavo de olor" de la hembra encaja habilmente dentro de esta bolsa durante el apareamiento.
El entendimiento de por que ese trato conductual y morfologico complejo tiene coenvueltos entre los sexos de H. erato es pertinente aclarar la naturaleza de la presion de seleccion que actua sobre conductas de cortejo (11). Con respecto al sistema H. erato descrito aqui, emergen dos preguntas evolutivas (i) Por que los machos ponen atencion a las feromonas antiafrodisiacos, especialmente, en mariposas machos como Euphydryas y otros insectos (1), machos que se aparean despues de preceder al primer cruce de esperma ganado? (ii) Por que el sexo femenino "coopera" desarrollando estructuras para recepcion y diseminacion de la feromona?
. Las respuestas a estas preguntas no presentan problemas si la prevencion de adicionales apareamientos es en interes de machos y hembras parentales. La hembra puede aceptar asistencia del macho en reducidas veces-gastados en futuros cortejos y evitar el posible dano (12) atendiendo a subsecuentes apareamientos . Machos que responden a la feromona y reprimir cortejos extensos de hembras apareadas o prolongada espera sobre pupa masculinas puede tambien evitar considerable gasto de tiempo y energia.
Sin embargo, el hecho que espermatoforos adicionales probablemente incrementan la fecundidad femenina (13) sugiere que monogamia puede no estar en favor de la hembra y puede ser reforzada por su pareja. Si es asi los "clavos de olor" deben estar desarrollados en el contexto de otras funciones desconocidas, y es mas dificil de entender por que seguidamente al cortejo los machos reaccionan a la feromona. Un escenario posible envuelve a la derivacion evolutiva de la feromona. Machos de H. erato se reunen sobre pupas coespecificas de ambos sexos, y algunas veces (en insectarios) sobre pupas de H. melpomene, en el cual los machos no son atraidos a pupas. Con el desarrollo de la pupa las hembras de H. melpomene y erato reciben atencion adicional, la cual continua durante y despues de la eclosion. Estos resultados en el apareamiento de hembras erato (usualmente antes que las alas esten completamente expandidas) pero en general ambos sexos de melpomene pueden estar desalojada de su cremaster sobre la cubierta de la pupa y morir al caer. En viceversa, pupa de macho erato se vuelven repelente o inactractivo algun tiempo antes de emerger, y los adultos no son ostigados mientras expanden sus alas. Esto sugiere que hay una identificacion de feromona masculina que es efectiva en pupas tardias de erato y que protege a machos tiernos para repeler a otros machos. La posecion por machos de cada componente puede tener constituido una preadaptacion para que las hembras emitan repelentes a otros machos, y la feromona puede tener asi adquirida una funcion dual. Los machos por lo tanto estarian sujetos a una compleja presion de seleccion en su respuesta y sintesis de feromonas repelentes, con el posible resultado que ellos estarian impedidos de aparearse con hembras no virgenes con el cual estaria interesado a aparearse. Ademas un evidencia circunstancial adicional soporta esta hipotesis . Tengo ya asignado la diferencia detectable entre el olor de hembra apareada de H. e. adanus y H. e. chestertoni. El hecho que el unico caso observado de perturbacion intraespecifica de un macho eclosionado de erato ocurrida entre estas dos razas (Fig 1 C) sugiere variacion interrracial en la hipotesis de identificacion de feromona masculina.
Referencias y Notas
1. P.A. Labine. Evolution 22, 799 (1968): G.A. Parker, Biol. Rev. Cambridge Philos. Soc. 45, 515 (1970).
2. R.H. Barth and L.J. Lester, Ann. Rev. Entomol. 18, 445 (1973). See references 32, 51, and 81 for examples.
3. G.E. Swailes, Ann. Entomol. Soc. Am. 64, 176 (1971).
4. G.M. Happ. Nature (London)222, 180 (1969).
5. J. Crane, Zoologica (N.Y.) 40, 181 (1955).
6.
7.
8.
9.
10. H. Eltringham, Trans. R. Entomol. Soc. London(1925), p. 263.
11. E.O. Wilson, Sociobiology (Belkhap, Cambridge, Mass., 195), chap. 15.
12. L.M. Roth, Science 138, 1267 (1962); H. Ikeda, Mem. Ehime Univ. Nat. Sci. Ser. B7, 18(1974).
13.
14.